Pendant que Master Ghief défend une Terre assiégée et que des myriades de factions Covenant poursuivent leurs croisades pour éradiquer l'humanité, la « Section Trois », une cellule ultrasecrète de l'espionnage des forces navales, élabore un plan afin de donner un peu de répit à l'armée. pour cela, elle aura besoin de centaines de soldats... et d'un Spartan Supplémentaire. Pratiquement déserte, la planète Onyx est l'endroit idéal pour un tel plan. Mais quand Master Chief détruit Halo, quelque chose s'éveille dans les profondeurs d'Onyx. Une ancienne technologie Forerunner ressuscite et la Navy se lance dans une course contre les Covenants pour la récupérer et changer ainsi le cours de la guerre. Mais une fois revenue à la vie, cette force aura peut-être ses propres plans...